Effectiveness and management of eristaline hoverflies (Diptera: Syrphidae) as pollinators of protected crops

Resumen

Introducción La polinización entomófila es un servicio ecosistémico fundamental (Klein et al., 2007) que mejora el rendimiento y la calidad de muchos cultivos (Kim et al., 1996; Abrol et al., 2019). Las abejas y los abejorros proporcionan la mayoría de los servicios de polinización (Willmer et al., 1994; Abrol, 2012), pero su eficiencia puede verse reducida bajo ciertas condiciones (Free, 1993; Batra, 1995). En este estudio proponemos la utilización de sírfidos como posibles polinizadores alternativos, con el objetivo de probar su eficacia en aquellas condiciones y cultivos en los que los polinizadores disponibles comercialmente son ineficaces. Los sírfidos son comúnmente conocidos como moscas de las flores o moscas cernidoras, debido a su característico vuelo sostenido y evidenciando su dependencia de los recursos florales. Los adultos de todas las especies buscan y consumen activamente el polen y el néctar de las flores que visitan, siendo capaces de impregnarse de gran cantidad de granos de polen y hacer contacto efectivo con las estructuras reproductivas de las flores (Rader et al., 2009; Gaffney et al., 2018). Son visitantes naturales de una gran diversidad de cultivos y polinizadores eficaces de muchos de ellos (Ohsawa & Namai, 1988; Ssymank et al., 2008; Dunn et al., 2020). Sin embargo, su cría artificial no está todavía ampliamente desarrollada (Gladis, 1997), por lo que su utilización a nivel industrial está actualmente en proceso de desarrollo. En este proyecto de tesis doctoral se utilizaron cinco especies de sírfidos eristalinos: Eristalis tenax (Linnaeus, 1758), Eristalinus aeneus (Scopoli, 1763), Eristalis arbustorum (Linnaeus, 1758), Eristalinus taeniops (Wiedemann, 1818) y Myathropa florea (Linnaeus, 1758). Se estudió la eficacia polinizadora de estas especies en sistemas protegidos (invernadero o mallas de exclusión) en dos cultivos herbáceos de producción de semillas y un cultivo frutal. Además, se investigó el uso de una metodología óptima para la liberación de estos insectos en los mencionados cultivos, incidiendo especialmente en el efecto de las altas temperaturas en la viabilidad de su fase de pupa. Desarrollo teórico En el primer capítulo se estudió la eficiencia de los sírfidos como polinizadores de cultivos dedicados a la producción de semillas híbridas de apio (Apium graveolens L.). Se utilizaron las especies E. aeneus, E. tenax y E. arbustorum en la variedad de apionabo (Apium graveolens var. rapaceum (Mill.) DC.), y las especies E. aeneus, M. florea y E. arbustorum en la variedad de apio común (Apium graveolens var. dulce (Mill.) DC.). Los experimentos se llevaron a cabo en cajas de polinización experimentales ubicadas dentro de un invernadero, comparando tambien la eficiencia de los sírfidos con otros polinizadores disponibles comercialmente. Entre los resultados principales destacamos que la especie E. tenax presentó las mayores tasas de visitas florales en la variedad de apio nabo, seguida de E. arbustorum y E. aeneus. En la variedad de apio común, M. florea y E. arbustorum fueron las especies con mayor número de visitas florales, seguidas de E. aeneus. Las visitas florales a ambas variedades de apio aumentaron con el aumento de la densidad de polinizadores y se observó una preferencia generalizada por la línea masculina fértil, salvo en M. florea. La actividad polinizadora de los sírfidos estuvo influenciada en gran medida por las condiciones ambientales. Así, la actividad floral en días soleados se concentró en las mañanas, mientras que en tiempo nublado presentaron diferentes patrones de actividad a lo largo del día. Además, se observó una mayor eficiencia polinizadora de los sírfidos frente la mosca azul Protophormia terraenovae (Robineau-Desvoidy, 1830) y la abeja melífera Apis mellifera (Linnaeus, 1758). El segundo capítulo se dedicó al cultivo del rábano en invernadero. La producción de semillas de Raphanus sativus L. depende, al igual que el apio, de la producción de híbridos donde la polinización cruzada entre líneas parentales es necesaria. Las especies E. tenax y M. florea se emplearon a dos densidades diferentes, mientras que el sírfido E. taeniops se empleó con una sola densidad. De nuevo, E. tenax fue la especie que presentó el mayor número medio de visitas florales, seguida de M. florea y E. taeniops. Mayores densidades de sírfidos aseguraron un mayor número de visitas florales. Los sírfidos visitaron activamente las tres líneas parentales de rábano, y todas ellas prefirieron las flores de la línea fértil masculina sobre las flores de las líneas masculinas estériles. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la producción media de semillas por jaula de polinización, E. tenax obtuvo la mayor producción de semillas, seguida de E. taeniops y finalmente de M. florea. No se observaron diferencias notables en la producción de semillas entre la alta y baja densidad de sírfidos. En el tercer capítulo se estudió la eficiencia polinizadora de tres especies de sírfidos (E. tenax, E. arbustorum y M. florea) en el cultivar de aguacate 'Lamb Hass' (Persea americana Mill. ‘Lamb Hass’). Estos experimentos se realizaron en parcelas cubiertas con malla y en una parcela semiabierta. Las especies M. florea y E. tenax presentaron el mayor número de visitas a las flores de aguacate, seguidas de las parcelas “mixtas” de sírfidos, la especie E. arbustorum y, por último, los insectos visitantes en parcela abierta. Los árboles situados en las parcelas cubiertas recibieron más visitas florales que los árboles de la parcela abierta. El número de visitas a las fases florales femeninas y masculinas del aguacate fue diferente entre las tres especies de sírfidos. En general, se observaron tasas más altas de visitas florales con el aumento de la temperatura en los sírfidos, excepto en M. florea. Los sírfidos entraron en contacto con las estructuras reproductivas de las flores, pudiendo obtener una producción óptima de frutos. Sin embargo, las abejas domésticas transportaron mayor cantidad de granos de polen total y de aguacate. Encontramos diferencias significativas en la producción de frutos de mayor tamaño (3-5 cm) entre tratamientos, siendo mayor en E. arbustorum, M. florea y en las parcelas “mixtas”. Se observó menor producción en E. tenax y en parcelas abiertas. Sin embargo, los bajos resultados obtenidos con E. tenax estuvieron influenciados por el mal estado de los árboles ubicados en sus parcelas, y muy posiblemente no reflejen su verdadera eficiencia polinizadora. En el capítulo 4 se evaluó el efecto de las altas temperaturas sobre la mortalidad y el tiempo de desarrollo en la fase de pupa de las cinco especies de sírfidos eristalinos estudiados en esta tesis. Se estudió este efcto tanto al inicio como al final del desarrollo pupal. Los resultados obtenidos mostraron que ninguna de las especies sobrevivió a la exposición continua de 40ºC. La emergencia de adultos se mantuvo en valores óptimos hasta los 30ºC en todas las especies estudiadas y en las dos edades de pupa, mientras que presentaron comportamientos variables a 35ºC, siendo E. aeneus la especie más tolerantes a las altas temperatura en fase de pupa. En general, se observó que el tiempo de desarrollo disminuía a medida que aumentaba la temperatura hasta un límite por encima del cual se mantenía o incluso volvía a aumentar. Por otro lado, en este capítulo se comparó el uso de diferentes dispositivos para mejorar la tasa de emergencia de adultos en cultivos protegidos. Dos de ellos se basaron en el principio del enfriamiento evaporativo: los contenedores con tecnología "Evaptainer" y los contenedores de arcilla sin esmaltar con el sistema "Pot-in-Pot". La tercera metodología fue el uso de cajas de cartón sin ningún mecanismo de enfriamiento. De los tres dispositivos probados en condiciones de alta insolación, sólo los recipientes de barro (sistema Pot-in-Pot) con mayor espacio entre ellos, y las cajas de cartón corrugado semicerradas colocadas en lugares sombreados, obtuvieron resultados adecuados para su uso. Conclusión Las especies de sírfidos utilizadas en los cultivos de semillas de apio y rábano en invernadero (Eristalinus aeneus, Eristalinus taeniops, Eristalis arbustorum, Eristalis tenax, Myathropa florea) fueron polinizadores eficientes, superando incluso la producción de semillas de apio obtenida con califóridos (Protophormia terraenovae) e himenópteros (Apis mellifera) accesibles comercialmente. Así mismo, se obtuvo una adecuada producción de fruto en el cultivo de aguacate a través de la polinización con sírfidos en parcelas cubiertas, especialmente con E. arbustorum y M. florea. El desempeño polinizador de los sírfidos en cultivos cubiertos depende de varios factores, entre los que destacan las condiciones ambientales y el manejo del cultivo y los polinizadores. En concreto, las altas temperaturas alcanzadas en los invernaderos limitan la actividad floral de los adultos y suponen una alta mortalidad de las pupas, evidenciando la necesidad de establecer una metodología previa para una emergencia óptima. Bibliografía consultada Abrol, D. P. (2012). Value of bee pollination. In Pollination Biology: biodiversity conservation and agricultural production (pp. 185-222). Springer, Dordrecht. doi: 10.1007/978-94-007-1942-2_7 Abrol, D. P., Gorka, A. K., Ansari, M. J., Al-Ghamdi, A., & Al-Kahtani, S. (2019). Impact of insect pollinators on yield and fruit quality of strawberry. Saudi Journal of Biological Sciences, 26(3), 524-530. doi: 10.1016/j.sjbs.2017.08.003 Batra, S. W. T. (1995). Bees and pollination in our changing environment. Apidologie, 26(5), 361-370. doi: 10.1051/apido:19950501 Dunn, L., Lequerica, M., Reid, C. R., & Latty, T. (2020). Dual ecosystem services of syrphid flies (Diptera: Syrphidae): pollinators and biological control agents. Pest management science, 76(6), 1973-1979. doi: 10.1002/ps.5807 Free, J.B. (1993). Insect pollination of crops (2nd ed.). Academic Press. Gaffney, A., Bohman, B., Quarrell, S. R., Brown, P. H., & Allen, G. R. (2018). Frequent insect visitors are not always pollen carriers in hybrid carrot pollination. Insects, 9(2), 61. doi: 10.3390/insects9020061 Gladis, T. (1997). Bees versus flies? - Rearing methods and effectiveness of pollinators in crop germplasm regeneration. Acta Horticulturae, 437, 235-237. doi: 10.17660/ ActaHortic.1997.437.25 Kim, I. S., Goh, H. G., Hong, K. J., & Lee, M. H. (1996). [Increasing of fruit fertilization by release of Eristalis cerealis in vinylhouse]. Journal of Agricultural Science (Korea Republic), 38(1), 526-529 (in Korean, English summary). Klein, A. M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S. A., Kremen, C., & Tscharntke, T. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B, 274, 303-313. doi:10.1098/rspb.2006.3721 Ohsawa, R., & Namai, H. (1988). [Cross-pollination efficiency of insect pollinators (Shimahanaabu, Eristalis cerealis) in rapeseed, Brassica napus L.]. Japanese Journal of Breeding, 38(1), 91-102. doi: 10.1270/jsbbs1951.38.91 (in Japanese, English summary). Rader, R., Howlett, B. G., Cunningham, S. A., Westcott, D. A., Newstrom‐Lloyd, L. E., Walker, M. K., Teulon, D. A. J., & Edwards, W. (2009). Alternative pollinator taxa are equally efficient but not as effective as the honeybee in a mass flowering crop. Journal of Applied Ecology, 46(5), 1080-1087. doi: 10.1111/j.1365-2664.2009.01700.x Ssymank, A., Kearns, C. A., Pape, T., & Thompson, F. C. (2008). Pollinating flies (Diptera): a major contribution to plant diversity and agricultural production. Biodiversity, 9(1-2), 86-89. doi: 10.1080/14888386.2008.9712892 Willmer, P. G., Bataw, A. A. M., & Hughes, J. P. (1994). The superiority of bumblebees to honeybees as pollinators: insect visits to raspberry flowers. Ecological Entomology, 19(3), 271-284. doi: 10.1111/j.1365-2311.1994.tb00419.x