Effects of fouling and organic matter wastes from marine aquaculture on the macrofauna and biogeochemistry of sediments

Resumen

Los sedimentos marinos son el segundo hábitat más extenso de la Tierra, después de la columna de agua del océano (Gray and Elliott 2009). Este ecosistema alberga una amplia variedad de especies, desde peces bentónicos hasta pequeños organismos como la macrofauna, que proporciona numerosos servicios ecosistémicos. Este ecosistema actúa como un importante sumidero de carbono (McKinley et al. 2017) y tiene un papel principal en el ciclo de nutrientes a escala global (Duarte et al. 2005). El equilibrio entre la preservación del carbono y su remineralización representa un vínculo clave del ciclo de carbono en los reservorios de los océanos, de la atmósfera y de la tierra (Burdige 2020). La superficie de las partículas del sedimento alberga una gran diversidad de microorganismos. Este microecosistema tiene un papel principal en la mineralización de los compuestos orgánicos que llegan a los sedimentos (White 1995). Distintos grupos fisiológicos de Bacterias y Arqueas se encargan de metabolizar este sustrato orgánico dependiendo de los aceptores de electrones disponibles en el agua intersticial. En las primeras capas del sedimento, prevalecen las condiciones óxicas debido a la difusión de oxígeno desde la columna de agua al agua intersticial del sedimento donde, mediante el metabolismo los microorganismos mineralizan los compuestos orgánicos. En capas profundas del sedimento, la concentración de oxígeno disminuye, y otros aceptores de electrones son utilizados por los microorganismos para mineralizar compuestos orgánicos, como el nitrato, el manganeso y el hierro. En las capas profundas del sedimento, cuando el oxígeno no está presente, los microorganismos mineralizan los compuestos orgánicos mediante vías metabólicas anaeróbicas. Dado que el sulfato está ampliamente presente en los océanos, la reducción del sulfato es la vía metabólica anaeróbica más importante en condiciones anóxicas, que puede representar hasta la mitad del metabolismo bentónico total de los sedimentos marinos (Jørgensen 1982). Cuando se han consumido todos los aceptores de electrones, la metanogénesis se produce a través de la fermentación de compuestos orgánicos. Por lo tanto, el análisis de los flujos biogeoquímicos da una visión global del funcionamiento y del comportamiento del ecosistema, y de las consecuencias de varios impactos en los sedimentos. Por ejemplo, la prevalencia de cada vía metabólica regula la concentración de subproductos reducidos, como los sulfuros de la reducción del sulfato, que tienen consecuencias ambientales sobre los ecosistemas bentónicos, como puede ser la toxicidad de estos compuestos para los macroorganismos. La macrofauna tiene un papel fundamental en el funcionamiento de los ecosistemas, principalmente mediante los procesos de bioturbación (Meysman et al. 2006; Braeckman et al. 2014a). La bioturbación de macrofauna aumenta la superficie del sedimento que está en contacto con la columna de agua, mejorando el suministro de oxígeno y otros aceptores de electrones de la superficie del sedimento con el agua intersticial (Banta et al. 1999; Bergström et al. 2017). Este aumento de las condiciones óxicas del sedimento tiende a aumentar la abundancia de la comunidad microbiana a lo largo de las paredes internas de los huecos realizados por la macrofauna y alrededor de las heces excretadas de los animales (Dobbs and Guckert 1988; Kunihiro et al. 2011). Además, la bioturbación de la macrofauna redistribuye la materia orgánica (MO) depositada en la superficie del sedimento mediante la reestructuración del sedimento, y oxida el sedimento a través de la difusión del agua desde la columna del agua al agua intersticial (Aller and Aller 1998). Por lo tanto, la capacidad de carga del sedimento (mineralización de MO por el ecosistema del sedimento) a menudo se ve reforzada significativamente por la bioturbación de macrofauna (Banta et al. 1999; Kristensen and Kostka 2005; Heilskov et al. 2006). Así, la macrofauna promueve el buen estado ecológico de los sistemas bentónicos, favoreciendo directamente las condiciones óxicas para las comunidades bentónicas y mejorando indirectamente la capacidad metabólica del sedimento que reduce la acumulación de MO en el fondo marino. Los sedimentos marinos costeros están influenciados por una serie de presiones antrópicas debido a la concentración de la población humana (Griffen et al. 2016). La industria de la acuicultura se está expandiendo rápidamente debido al fuerte crecimiento de la población y al estancamiento de los stocks de pesca y otros sistemas de producción de alimentos (Moffitt and Cajas-Cano 2014). La acuicultura marina y costera produjo 30,8 millones de toneladas (26,9% del total de la acuicultura) con un valor total de 91 mil millones de euros en el mundo en 2018 (FAO 2020). Esta actividad puede producir impactos ambientales, como el enriquecimiento por OM derivado de piensos no digeridos y las heces (Hargrave et al. 1997), escapes de peces (Jensen et al. 2010), desechos plásticos (Krüger et al. 2020), la introducción de especies exóticas (Mckindsey et al. 2007), introducción de antibióticos (Muziasari et al. 2016) y desechos procedentes del biofouling procedentes de las instalaciones acuícolas (Fitridge et al. 2012; Sanchez-Jerez et al. 2019), entre otros. Entre los impactos de la acuicultura, las consecuencias del enriquecimiento por MO en los sedimentos han sido ampliamente estudiadas (Holmer et al. 2005a; Kalantzi and Karakassis 2006; Hargrave et al. 2008; Sanz-Lazaro and Marín 2011a). Debido a la labilidad de los aportes de MO derivados de la acuicultura, su mineralización se produce rápidamente mediante procesos aerobios produciendo el agotamiento de oxígeno debido a su consumo. A medida que disminuye la concentración de oxígeno en el agua intersticial del sedimento, prevalecen las condiciones anóxicas, promoviendo las vías metabólicas anaeróbicas (Zhang et al. 2010). En consecuencia, los subproductos tóxicos de las vías metabólicas anaeróbicas son liberados al agua intersticial y a la columna de agua, como sulfuros y metano. Además, el enriquecimiento por MO puede producir eutrofización de la columna de agua debido al aumento del suministro de nutrientes (como por ejemplo el amonio), producto de la mineralización de la MO en el sedimento (Dimitriou et al. 2015). Estas condiciones afectan negativamente a la macrofauna, reduciendo su diversidad y causando el predominio de especies tolerantes y oportunistas (Pearson and Rosenberg 1978; Heilskov and Holmer 2001). Otro impacto que afecta a los sedimentos marinos son los desechos del biofouling derivados de las instalaciones acuícolas (Swift et al. 2006; Antoniadou et al. 2013). Los sistemas de acuicultura, ya sea de bivalvos o de peces, están inmersos en el medio marino. Estas estructuras físicas introducen un nuevo hábitat en el entorno pelágico que es colonizado por biofouling. Los bivalvos (especialmente mejillones), algas, hidrozoos y ascidias son los principales organismos del biofouling que se encuentran en las granjas de peces y bivalvos (Antoniadou et al. 2013; Fernández-González y Sanchez-Jerez 2017). El biofouling en los sistemas de acuicultura produce importantes daños en las estructuras debido al peso añadido, reduciendo el flujo de agua y afectando el comportamiento de los organismos cultivados (Fitridge et al. 2012; Sanchez-Jerez et al. 2019). Por lo tanto, el biofouling causa un coste económico importante a los productores acuícolas debido a las medidas de prevención de estos efectos negativos (Ross et al. 2004). Las empresas de acuicultura contrarrestan estos problemas mediante el tratamiento de antifouling a las estructuras sumergidas, que pueden producir problemas ambientales (Thomas et al. 2001; Konstantinou y Albanis 2004), o mediante la limpieza mecánica de las estructuras sumergidas por presión de agua, donde el biofouling se asienta en el fondo marino. Los mejillones son el principal compuesto de las comunidades del biofouling de las estructuras sumergidas (Jenner et al. 1998; Rajagopal et al. 2003). En las granjas de mejillones, las conchas de mejillón se asientan también en el lecho marino debido a la caída accidental de los mejillones cultivados (Grenz 1989; Wilding and Nickell 2013). La baja degradabilidad de las conchas de mejillón favorece su persistencia en los sedimentos marinos, que pueden tener un efecto a largo plazo sobre la biogeoquímica de sedimentos y las comunidades biológicas. La acumulación de conchas de mejillón en varios estados de descomposición (denominado shell-hash en inglés, Wilding 2012) puede producir un aumento del tamaño del grano de los sedimentos y además pueden añadir un sustrato duro tridimensional. Este cambio físico del sedimento puede alterar el flujo de agua, las condiciones redox, y actuar como una trampa de las partículas de MO y larvas de los organismos bentónicos (Commito et al. 2008). Por lo tanto, los restos de valva pueden aumentar la complejidad del hábitat de los sedimentos, mediante la creación de nuevos nichos para los microorganismos y la macrofauna (Gutiérrez et al. 2003). Todas estas consecuencias de los restos de valva en los sedimentos pueden modificar los flujos biogeoquímicos del sedimento y, por lo tanto, su capacidad metabólica frente a la contaminación por MO (Dolmer and Frandsen 2002). Aunque el efecto de los restos de valva en los sedimentos, como consecuencia del cultivo del mejillón se ha estudiado en profundidad en el campo (Cranford et al. 2009; Ysebaert et al. 2009; Rampazzo et al. 2013; Robert et al. 2013), no se puede concluir cuál es su efecto directo en el ecosistema bentónico debido a la imposibilidad de controlar las variables ambientales. En 2019, en España, la producción acuícola alcanzó 342.867 toneladas y un valor de primera venta de 501 millones de euros (APROMAR 2020). Las principales especies producidas fueron los mejillones (77%), la lubina (8%) y la dorada (4%), todas especies cultivadas en zonas costeras. Las principales estructuras donde se cultivaban estas especies son bateas y long lines para mejillones (4.793 instalaciones) y jaulas flotantes para lubina y dorada (43 instalaciones) (APROMAR 2020). Ambos cultivos producen enriquecimiento por MO y acumulación de restos de valva de mejillón en los sedimentos marinos. Sin embargo, existe una falta de conocimiento para poder entender todas las consecuencias ecológicas de la interacción entre el enriquecimiento por MO y la acumulación de valvas de mejillón en los ecosistemas bentónicos. Por lo tanto, para mejorar el conocimiento de los impactos de la acuicultura y sus interacciones en los sedimentos, los objetivos generales de la presente tesis doctoral han sido: 1) Analizar el efecto de la bioturbación en la capacidad metabólica de los sedimentos a lo largo de un gradiente de enriquecimiento por MO derivado de la acuicultura marina; 2) Investigar la interacción entre el enriquecimiento por valva de mejillón y por MO derivado de la acuicultura en flujos biogeoquímicos de sedimentos marinos; 3) Comprobar el efecto del enriquecimiento por valva de mejillón procedente de la acuicultura en la capacidad de bioturbación de la comunidad de la macrofauna de los sedimentos marinos afectados por la acuicultura.